Дочь джазового гитариста Уайли Томпсона. Приватно обучалась игре на фортепиано и уже в раннем возрасте выступала в публичных концертах. Продолжила музыкальное образование в колледже, затем в университете. В 1952 решила избрать своим основным инструментом арфу, в ноябре 195З получила первый ангажемент как арфистка в одном из джаз-клубов Филадельфии. Сотрудничала в 1957 с Луи Армстронгом и Вуди Германом. Руководила трио и квартетом в 1957-65, в составе которых играли известные джазмены. Эшби также много работала на телевидении, организовала серию дискуссий о джазе на радио в Детройте (в конце 1960-х и в середине 1970-х). Активно занималась педагогической деятельностью. Некоторое время жила в Калифорнии, где участвовала в студийных записях «Сонни» Криса и Стэнли Таррентайна. Среди ее лучших именных грампластинок: «Soft Winds» (1961), «The Fantastic Harp Of Dorothy Ashby» (1965), «Best», «Dorothy Harp», «Play For Beautiful People» (1969), «Jazz Harpist», «Rubaiyat».
Эшби утвердилась на нью-йоркской джазовой сцене в начале1960-х как первая значительная исполнительница на арфе в модерн-джазе (ориентировалась, главным образом на мэйнстрим и кул). По сравнению с более ранними опытами использования этого инструмента в джазовой практике 1930-х. Эшби не ограничивалась в игре на арфе функцией сопровождения (бэкграунда), продемонстрировав ее широкие выразительные возможности в сольной импровизации, своеобразие тембровых и гармонических красок, неисчерпаемость ресурсов технической виртуозности. Она создала ярко индивидуальную исполнительскую манеру, проявив себя как новатор в области фразировки, артикуляции, динамической нюансировки, мелодики, пассажной техники. От нее ведет начало плеяда талантливых современных джазовых артистов, в числе которых: Корки Хэйл, Элис Мак-Леод (жена Дж. Колтрэйна), швейцарец Андреас Фолленвейдер (экспериментировавший с электро-саундом на арфе) и др. Свою одаренность Эшби подтвердила и в сфере джазового вокала. Кроме того, она известна как автор ряда методических руководств по интерпретации джаза на арфе и виолончели.