Дочь афинского софиста язычника Леонтия. После смерти отца, считавшего, что «ее от всех забот избавит счастливый случай, удача, какой не выпадало на долю ни одной женщине», и не оставившего ей наследства, отправилась в Константинополь к родственнице, имеющей доступ во дворец. Произвела очень благоприятное впечатление на сестру императора Восточной Римской империи Феодосия II Пульхерию, имевшую неограниченное влияние на брата и пожелавшую женить его на Афинаиде; император страстно влюбился в нее. После того как Афинаиду крестил патриарх, 7 июня 421 состоялась их свадьба, и в 423 Феодосий объявил ее соправительницей — августой. Не желавшая делить с Пульхерией влияние на императора, Афинаида вынудила последнюю отправиться в изгнание.
Согласно романтической легенде Феодосий II подарил жене удивительной красоты и величины яблоко, которое она передала как знак расположения приближенному Павлину; Павлин же подарил яблоко императору, который заподозрил жену в неверности. В 421 Афинаида-Евдокия добровольно покинула столицу и удалилась в Иерусалим, где провела около 40 лет, посвятив свою жизнь делам благочестия. Похоронена в базилике св. Стефана, которую построила на свои средства.
Дочь Афинаиды Лициния-Евдоксия (род. в 422) стала женой императора Западной Римской империи Валентиниана III. Сохранились литературные произведения Афинаиды — переложения некоторых книг Ветхого Завета и отрывков из Евангелий греческим гекзаметром, поэмы о мученичестве св. Юстины и Киприана и о победе римлян над персами (422), несколько стихотворений. Традиция приписывает ей нахождение и посылку в Константинополь Ризы Богоматери и Ее иконы, писанной св.Лукой (икона Богоматери Одигитрии, ставшая палладиумом Нового Рима). История о яблоке Афинаиды была известна в Европе и стала сюжетом ряда картин 17 в.