Будущий романист появился на свет 30 сентября 1984 года в Новом Орлеане, Лос-Анджелес. Его родителей звали Аркулус Персонс и Лилли Мэй Фолк. Когда мальчику было четыре года, они разошлись, и он жил со своими родственниками по материнской линии в Алабаме. Позже мать вышла замуж за Джо Капоте, и Трумен переехал жить к ней и отчиму. Получил образование в нескольких учебных учреждениях в Нью-Йорке. После того, как его семья переехала в Гринвич, в 1939 году юноша поступил в среднюю школу этого города. Там, подающий надежды автор начал писать как для школьного литературного журнала, так и для школьной газеты. В 1942 году семья вернулась в Нью-Йорк, а затем он поступил в школу Франклина (ныне «Школа Дуайт») и закончил учебу год спустя.
В 1943 году два года работал переписчиком в «The New Yorker». В результате неприятного происшествия молодой автор рассердил поэта Роберта Фроста и был уволен с работы. Вскоре после этого он вернулся в Алабаму, где написал свой первый роман. Его рассказ «Мириам» был опубликован в журнале «Мадемуазель» и получил премию О.Генри в следующем году. В то же время он создал работу «Моя сторона в деле». Его рассказ «Закрой последнюю дверь» был опубликован в ежемесячном журнале «Атлантика» в 1947 году. В том же году он написал роман «Другие голоса, другие комнаты», который стал его первым опубликованным романом.
Произведение автора «Голоса травы» дошло до читателей в 1951 году, а позже по нему был поставлен одноименный спектакль. В 1953 году благодаря Капоте появился сценарий фильма «Посрами дьявола» совместно с его режиссером Джоном Хьюстоном. Через 20 лет (1973 год) романист написал антологию под названием «Собаки лают: публичные люди и частные места». Два года спустя в журнале были опубликованы два эпизода из его незаконченного романа под названием «Мохаве» и «Кот-баск, 1965». Его сборник «Музыка для хамелеонов», состоящий из художественных и документальных произведений, был опубликован в 1980 году. В 1983 году, за несколько месяцев до смерти, вышел автобиографический труд Капоте «Одно Рождество».
Писатель был гомосексуалистом и не скрывал этого факта, хотя в те времена в обществе были очень жесткие мнения по этому поводу. Его сильно привлекал профессор Ньютон Арвин, и он даже посвятил ему свою книгу «Другие голоса, другие комнаты». У него были близкие отношения с писателем Джеком Данфи, и они оставались вместе до самой смерти Капоте. В последние годы своей жизни Трумен не создал большого количества литературных работ и был связан со средствами массовой информации через радио и телевидение. Он употреблял наркотики и алкоголь и 25 августа 1984 года умер от рака в Лос-Анджелесе.
Его первый роман «Летний круиз», найденный после смерти автора, был опубликован посмертно. Капоте был близким другом автора книги «Убить пересмешника» Харпера Ли.